Роль магнитно-резонансной томографии в дифференциальной диагностике болезни Паркинсона

Болезнь Паркинсона (БП) — одно из наиболее распространенных нейродегенеративных заболеваний. Если до недавнего времени МРТ головного мозга проводилась исключительно для диагностики симптоматических форм паркинсонизма, то последние достижения в области нейровизуализации позволяют выявлять признаки нигральной дегенерации (МР-биомаркеры БП). В статье обсуждаются возможности современных режимов МРТ, чувствительных к железу (SWI, T2*) и нейромеланину (нейромеланин-чувствительная МРТ); делается акцент на выявление ложноотрицательных и ложноположительных результатов исследования. Визуализация нигросомы-1 в дорсальной части черного вещества (ЧВ) в режиме SWI обсуждается с 2013 г. При отсутствии нигральной дегенерации данная область определяется как гиперинтенсивная овоидная область в пределах дорсолатеральной границы гипоинтенсивного ЧВ (признак «хвоста ласточки»). Если оптимистические результаты первых исследований свидетельствовали о высокой чувствительности и специфичности данной методики при БП (отсутствие признака «хвоста ласточки»), то при последующих исследованиях аналогичные изменения выявлялись у пациентов и с другими нейродегенеративными заболеваниями, сопровождающимися развитием синдрома паркинсонизма. Кроме того, диагностическая ценность данной методики имеет место при использовании томографов с напряженностью магнитного поля не менее 3 Тс. Аналогичные выводы можно сделать об использовании нейромеланин-чувствительной МРТ, поскольку для выявления нигральной дегенерации необходимо использовать высокопольные магнитные томографы 3 Тс и более, а схожие с БП результаты могут быть и при атипичных формах паркинсонизма. Однако поиск признаков нигральной дегенерации может быть полезен в дифференциальной диагностике БП и ненейродегенеративных расстройств. В статье, кроме МРТ, в диагностике БП обсуждается нейровизуализация при различных типах мультисистемной атрофии, прогрессирующем надъядерном параличе и деменции с тельцами Леви. Статья проиллюстрирована собственными снимками МРТ головного мозга пациентов с БП и другими формами паркинсонизма.

1. Pringsheim T., Jette N., Frolkis A., Steeves T. The prevalence of Parkinson’s disease: a systematic review and meta-analysis. Mov Disord. 2014;29(13):1583–1590. https://www.doi.org/10.1002/mds.25945

2. Левин О.С., Докадина Л.В. Эпидемиология паркинсонизма и болезни Паркинсона. Неврологический журнал. 2005;(5):41–49.

3. Сапронова М.Р., Шнайдер Н.А. Эпидемиологическая и клинико-генетическая характеристика болезни Паркинсона (на примере Железногорска). Неврология, нейропсихиатрия, психосоматика. 2014;4(4):59–64.

4. Balestrino R., Schapira A.H.V. Parkinson disease. Eur J Neurol. 2020;27(1):27–42. https://www.doi.org/10.1111/ene.14108

5. Tolosa E., Garrido A., Scholz S.W., Poewe W. Challenges in the diagnosis of Parkinson’s disease. Lancet Neurol. 2021;20(5):385–397. https://www.doi.org/10.1016/S1474-4422(21)00030-2

6. Hughes A.J., Daniel S.E., Ben-Shlomo Y., Lees A.J. The accuracy of diagnosis of parkinsonian syndromes in a specialist movement disorder service. Brain. 2002;125(Pt 4):861–870. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/11912118

7. Dickson D.W. Neuropathology of Parkinson disease. Parkinsonism Relat Disord. 2018;46:S30–S33. https://www.doi.org/10.1016/j.parkreldis.2017.07.033

8. Nemmi F., Sabatini U., Rascol O., Péran P. Neurobiology of Aging Parkinson’s disease and local atrophy in subcortical nuclei: insight from shape analysis. Neurobiol Aging. 2015;36(1):424–433. https://www.doi.org/10.1016/j.neurobiolaging.2014.07.010

9. Lehéricy S., Bardinet E., Poupon C., Vidailhet M., François C. 7 tesla magnetic resonance imaging: A closer look at substantia nigra anatomy in Parkinson’s disease. Mov Disord. 2014;29(13):1574–1581. https://www.doi.org/10.1002/mds.26043

10. Yi S.Y., Barnett B.R., Yu J.J. Advances in neurodegenerative and psychiatric imaging special feature: Review Article Preclinical neuroimaging of gene — environment interactions in psychiatric disease. Br J Radiol. 2019;92(20180885):1–10.

11. Damier P., Hirsch E.C., Agid Y., Graybiel A.M. The substantia nigra of the human brain. Brain. 1999;122(8):1437–1448. https://www.doi.org/10.1093/brain/122.8.1437

12. Blazejewska A.I., Schwarz S.T., Pitiot A., Stephenson M., Lowe J., Bajaj N., Bowrell R., Auer D., Gowland P. Visualization of nigrosome 1 and its loss in PD: Pathoanatomical correlation and in vivo 7 T MRI. Neurology. 2013;81(6):534–540. https://www.doi.org/10.1212/WNL.0b013e31829e6fd2

13. Schwarz S.T., Afzal M., Morgan P.S., Bajaj N., Gowland P.A., Auer D.P. The “swallow tail” appearance of the healthy nigrosome — A new accurate test of Parkinson’s disease: A case-control and retrospective cross-sectional MRI study at 3T. PLoS One. 2014;9(4). https://www.doi.org/10.1371/journal.pone.0093814

14. Bae Y.J., Kim J.M., Kim E., Lee K., Kang S., Park H., Kim K. Loss of Nigral Hyperintensity on 3 Tesla MRI of Parkinsonism: Comparison With 123I-FP-CIT SPECT. Mov Disord. 2016;31(5):684–692. https://www.doi.org/10.1002/mds.26584

15. Reiter E., Mueller C., Pinter B. Dorsolateral nigral hyperintensity on 3.0T susceptibility-weighted imaging in neurodegenerative Parkinsonism. Mov Disord. 2015;30(8):1068–1076. https://www.doi.org/10.1002/mds.26171

16. Mahlknecht P., Krismer F., Poewe W., Seppi K. Meta-analysis of dorsolateral nigral hyperintensity on magnetic resonance imaging as a marker for Parkinson’s disease. Mov Disord. 2017;32(4):619–623. https://www.doi.org/10.1002/mds.26932

17. De Marzi R., Seppi K., Högl B., Müller C., Scherfl er C., Stefani A. Loss of dorsolateral nigral hyperintensity on 3.0 tesla susceptibility-weighted imaging in idiopathic rapid eye movement sleep behavior disorder. Ann Neurol. 2016;79(6):1026–1030. https://www.doi.org/10.1002/ana.24646

18. Martin-Bastida A., Pietracupa S., Piccini P. Neuromelanin in parkinsonian disorders: an update. Int J Neurosci. 2017;127(12):1116–1123. https://www.doi.org/10.1080/00207454.2017.1325883

19. Zecca L., Swartz H.M. Total and paramagnetic metals in human substantia nigra and its neuromelanin. J Neural Transm — Park Dis Dement Sect. 1993;5(3):203–213. https://www.doi.org/10.1007/BF02257675

20. Zecca L., Tampellini D., Gerlach M., Riederer P., Fariello R.G., Sulzer D. Substantia nigra neuromelanin: structure, synthesis, and molecular behaviour. Mol Pathol. 2001;54(6):414–418. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/11724917

21. Kubis N., Faucheux B.A., Ransmayr G. Preservation of midbrain catecholaminergic neurons in very old human subjects. Brain. 2000;123(2):366–373. https://www.doi.org/10.1093/ brain/123.2.366

22. Pakkenberg B., Moller A., Gundersen H.J., Mouritzen Dam A., Pakkenberg H. The absolute number of nerve cells in substantia nigra in normal subjects and in patients with Parkinson’s disease estimated with an unbiased stereological method. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 1991;54(1):30–33. https://www.doi.org/10.1136/jnnp.54.1.30

23. Sasaki M., Shibata E., Tohyama K. Neuromelanin magnetic resonance imaging of locus ceruleus and substantia nigra in Parkinson’s disease. Neuroreport. 2006;17(11):1215–1218. https://www.doi.org/10.1097/01.wnr.0000227984.84927.a7

24. Schwarz S.T., Rittman T., Gontu V., Morgan P.S., Bajaj N., Auer D.P. T1-weighted MRI shows stage-dependent substantia nigra signal loss in Parkinson’s disease. Mov Disord. 2011;26(9):1633–1638. https://www.doi.org/10.1002/mds.23722

25. Vitali P., Pan M.I., Palesi F. Substantia Nigra Volumetry with 3-T MRI in de Novo and Advanced Parkinson Disease. Radiology. 2020;296(2):401–410. https://www.doi.org/10.1148/radiol.2020191235

26. Kashihara K., Shinya T., Higaki F. Reduction of neuromelanin-positive nigral volume in patients with MSA, PSP and CBD. Intern Med. 2011;50(16):1683–1687. https://www.doi.org/10.2169/internalmedicine.50.5101

27. Matsuura K., Maeda M., Yata K. Ichiba Y., Yamaguchi T., Kanamary K., Tomimoto H. Neuromelanin magnetic resonance imaging in Parkinson’s disease and multiple system atrophy. Eur Neurol. 2013;70(1–2):70–77. https://www.doi.org/10.1159/000350291

28. Ohtsuka C., Sasaki M., Konno K., Kato K., Takahashi J., Yamashita F., Terayama Y. Diff erentiation of early-stage parkinsonisms using neuromelanin-sensitive magnetic resonance imaging. Parkinsonism Relat Disord. 2014;20(7):755–760. https://www.doi.org/10.1016/j.parkreldis.2014.04.005

29. Reimão S., Pita Lobo P., Neutel D. Substantia nigra neuromelanin-MR imaging diff erentiates essential tremor from Parkinson’s disease. Mov Disord. 2015;30(7):953–959. https://www.doi.org/10.1002/mds.26182

30. Иллариошкин С.Н., Коновалов Р.Н., Федотова Е.Ю., Москаленко А.Н. Новые МРТ-методики в диагностике болезни Паркинсона: оценка нигральной дегенерации. Анналы клинической и экспериментальной неврологии. 2019;13(4):77– 84. https://www.doi.org/10.25692/ACEN.2019.4.10

31. Postuma R.B., Berg D., Stern M., Poewe W., Olanow C., Oertel W., et al. MDS clinical diagnostic criteria for Parkinson’s disease. Mov Disord. 2015;30(12):1591–1601. https://www.doi.org/10.1002/mds.26424

32. Андреев М.Н., Федотова Е.Ю., Иллариошкин С.Н. Инструментальная диагностика вегетативных нарушений при мультисистемной атрофии. Бюллетень Национального общества по изучению болезни Паркинсона. 2022;2:8–12. https://www.doi.org/10.24412/2226-079X-2022-12423

33. Fanciulli A., Wenning G.K. Multiple-System Atrophy. N Engl J Med. 2015;372(3):249–263. https://www.doi.org/10.1056/NEJMra1311488

34. Доронина О.Б., Афтанас Л.И., Доронина К.С. Гетерогенность клинических проявлений и биомаркеры атипичного паркинсонизма. Нервные болезни. 2017;2:35–39.

35. Wenning G.K., Stankovic I., Vignatelli L., Fanciulli A., Calandra-Buonaura G., Seppi K. et al. The Movement Disorder Society Criteria for the Diagnosis of Multiple System Atrophy. Mov Disord. 2022;37(6):1131–1148. https://www.doi.org/10.1002/ mds.29005

36. Carré G., Dietemann J.L., Gebus O. Brain MRI of multiple system atrophy of cerebellar type: a prospective study with implications for diagnosis criteria. J Neurol. 2020;267(5):1269–1277. https://www.doi.org/10.1007/s00415-020-09702-w

37. Lee E.A., Cho H.I., Kim S.S., Lee W.Y. Comparison of magnetic resonance imaging in subtypes of multiple system atrophy. Parkinsonism Relat Disord. 2004;10(6):363–368. https://www.doi.org/10.1016/j.parkreldis.2004.04.008

38. Chelban V., Bocchetta M., Hassanein S., Haridy N.A., Houlden H., Rohrer J.D. An update on advances in magnetic resonance imaging of multiple system atrophy. J Neurol. 2019;266(4):1036–1045. https://www.doi.org/10.1007/s00415-018-9121-3

39. Aludin S., Schmill L.P.A. MRI Signs of Parkinson’s Disease and Atypical Parkinsonism. RoFo Fortschritte auf dem Gebiet der Rontgenstrahlen und der Bildgeb Verfahren. 2021;193(12):1403–1409. https://www.doi.org/10.1055/a-1460-8795

40. Saeed U., Compagnone J., Aviv R.I. Imaging biomarkers in Parkinson’s disease and Parkinsonian syndromes: Current and emerging concepts. Transl Neurodegener. 2017;6(1):1–25. https://www.doi.org/10.1186/s40035-017-0076-6

41. Deguchi K., Ikeda K., Kume K. Signifi cance of the hot-cross bun sign on T2*-weighted MRI for the diagnosis of multiple system atrophy. J Neurol. 2015;262(6):1433–1439. https://www.doi.org/10.1007/s00415-015-7728-1

42. Богданов Р.Р. Дифференциальная диагностика синдрома паркинсонизма в клинической практике. Доктор.ру. 2014;6–1(94):15–19.

43. Sako W., Murakami N., Izumi Y., Kaji R. The diff erence in putamen volume between MSA and PD: Evidence from a metaanalysis. Park Relat Disord. 2014;20(8):873–877. https://www.doi.org/10.1016/j.parkreldis.2014.04.028

44. Irwin D.J. Tauopathies as clinicopathological entities. Parkinsonism Relat Disord. 2016;22(01):S29–S33. https://www.doi.org/10.1016/j.parkreldis.2015.09.020

45. Höglinger G.U., Respondek G., Stamelou M. Clinical diagnosis of progressive supranuclear palsy: The movement disorder society criteria. Mov Disord. 2017;32(6):853–864. https://www.doi.org/10.1002/mds.26987

46. Respondek G., Stamelou M., Kurz C. The phenotypic spectrum of progressive supranuclear palsy: A retrospective multicenter study of 100 defi nite cases. Mov Disord. 2014;29(14):1758–1766. https://www.doi.org/10.1002/mds.26054

47. Ling H. Clinical Approach to Progressive Supranuclear Palsy. J Mov Disord. 2016;9(1):3–13. https://www.doi.org/10.14802/jmd.15060

48. Boxer A.L., Yu J.T., Golbe L.I., Litvan I., Lang A.E., Höglinger G.U. Advances in progressive supranuclear palsy: new diagnostic criteria, biomarkers, and therapeutic approaches. Lancet Neurol. 2017;16(7):552–563. https://www.doi.org/10.1016/S1474-4422(17)30157-6

49. Магжанов Р.В., Давлетова А.И., Ибатуллин Р.А., Туник В.Ф., Идрисова Р.Ф., Бахитиярова К.З. Трудности дифференциальной диагностики прогрессирующего надъядерного паралича и болезни Паркинсона. Анналы клинической и экспериментальной неврологии. 2016;10(4):58–61.

50. Gröschel K., Hauser T-K., Luft A. Magnetic resonance imagingbased volumetry diff erentiates progressive supranuclear palsy from corticobasal degeneration. Neuroimage. 2004;21(2):714–724. https://www.doi.org/10.1016/j.neuroimage.2003.09.070

51. Kurata T., Kametaka S., Ohta Y. PSP as distinguished from CBD, MSA-P and PD by clinical and imaging diff erences at an early stage. Intern Med. 2011;50(22):2775–2781. https://www.doi.org/10.2169/internalmedicine.50.5954

52. Mueller C., Hussl A., Krismer F. The diagnostic accuracy of the hummingbird and morning glory sign in patients with neurodegenerative parkinsonism. Parkinsonism Relat Disord. 2018;54:90–94. https://www.doi.org/10.1016/j.parkreldis.2018.04.005

53. Quattrone A, Morelli M, Nigro S,Quattrone An., Vescio B. Arabia G. et al. A new MR imaging index for diff erentiation of progressive supranuclear palsy-parkinsonism from Parkinson’s disease. Park Relat Disord. 2018;54:3–8. https://www.doi.org/10.1016/j.parkreldis.2018.07.016

54. Левин О.С., Васенина Е.Е., Чимагомедова А.Ш., Дудченко Н.Г. Деменция с тельцами Леви. Обозрение психиатрии и медицинской психологии. 2018;(2):11–21. https://www.doi.org/10.31363/2313-7053-20182-11-21

55. Peraza L.R., Colloby S.J., Firbank M.J. Resting state in Parkinson’s disease dementia and dementia with Lewy bodies: commonalities and diff erences. Int J Geriatr Psychiatry. 2015;30:1135–1146. https://www.doi.org/10.1002/gps.4342

56. Bonanni L., Franciotti R., Pizzi S.D., Thomas A., Onofrj M. Lewy body dementia. Neurodegener Dis Clin Asp Mol Genet Biomarkers. 2018:297–312. https://www.doi.org/10.1007/978-3-319-72938-1_14

57. Barber R., Gholkar A., Scheltens P., Ballard C., McKeith I.G., O’Brien J.T. MRI volumetric correlates of white matter lesions in dementia with Lewy bodies and Alzheimer’s disease. Int J Geriatr Psychiatry. 2000;15(10):911–916. https://www.doi.org/10.1002/1099-1166(200010)15:10<911::aidgps217>3.0.co;2-t

58. Mak E., Su L., Williams G.B. Progressive cortical thinning and subcortical atrophy in dementia with Lewy bodies and Alzheimer’s disease. Neurobiol Aging. 2015;36(4):1743–1750. https://www.doi.org/10.1016/j.neurobiolaging.2014.12.038

59. Ballard C., O’Brien J., Barber B. Neurocardiovascular instability, hypotensive episodes, and MRI lesions in neurodegenerative dementia. Ann N Y Acad Sci. 2000;903:442–445. https://www.doi.org/10.1111/j.1749-6632.2000.tb06396.x

60. Shams S., Fällmar D., Schwarz S. MRI of the swallow tail sign: A useful marker in the diagnosis of lewy body dementia? Am J Neuroradiol. 2017;38(9):1737–1741. https://www.doi.org/10.3174/ajnr.A5274