MuSK-миастения гравис у пациентки с перекрестным синдромом — энцефалит Бикерстаффа и фаринго-цервико-брахиальный вариант синдрома Гийена-Барре

Впервые представлено клиническое наблюдение пациентки с MuSK-миастенией гравис, сочетающейся со стволовым энцефалитом Бикерстаффа + фаринго-цервико-брахиальным вариантом синдрома Гийена-Барре. Отмечены ранее не описанные и редкие симптомы при стволовом энцефалите Бикерстаффа — палинопсия, аллестезия, состояния дереализации и деперсонализации; при фаринго-цервико-брахиальном варианте синдрома Гийена-Барре — поражение структур периферического участка зрительного пути и периферического отдела автономной нервной системы. Проявлениями стволового энцефалита Бикерстаффа была выраженная сонливость, пирамидная и мозжечковая симптоматика, психические отклонения; его особенностью явилось развитие после перенесенной коронавирусной инфекции и ремиттирующее течение заболевания. Диагноз фаринго-цервико-брахиального варианта синдрома Гийена-Барре базировался на регистрации гипорефлексии, результатах электронейромиографии, повышении уровня белка в ликворе, вовлечения в процесс периферических отделов зрительного нерва и вегетативной нервной системы.

1. Cao M, Koneczny I., Vincent A. Myasthenia Gravis With Antibodies Against Muscle Specifi c Kinase: An Update on Clinical Features, Pathophysiology and Treatment. Front. Mol. Neurosci. 2020;13:159. doi: 10.3389/fnmol.2020.00159

2. Evoli A, Alboini PE, Iorio R, Damato V, Bartoccioni E. Pattern of ocular involvement in myasthenia gravis with MuSK antibodies. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2017 Sep;88(9):761–763. doi: 10.1136/jnnp-2017-315782. Epub 2017 Jun 10. PMID:28601810.

3. Evoli A, Tonali PA, Padua L, Monaco ML, Scuderi F, Batocchi AP, Marino M, Bartoccioni E. Clinical correlates with antiMuSK antibodies in generalized seronegative myasthenia gravis. Brain. 2003 Oct;126(Pt 10):2304–11. doi: 10.1093/brain/awg223. Epub 2003 Jun 23. PMID: 12821509.

4. Martignago S, Fanin M, Albertini E, Pegoraro E, Angelini C. Muscle histopathology in myasthenia gravis with antibodies against MuSK and AChR. Neuropathol Appl Neurobiol. 2009 Feb;35(1):103–10. doi: 10.1111/j.1365-2990.2008.00965.x. PMID: 19187062

5. Rodolico С, Bonanno С, Antonio Toscano А and Vita G. MuSKAssociated Myasthenia Gravis: Clinical Features and Management. Front Neurol. 2020;11:660. Published online 2020 Jul 23. doi: 10.3389/fneur.2020.00660

6. Farrugia ME, Robson MD, Clover L, Anslow P, Newsom-Davis J, Kennett R, Hilton-Jones D, Matthews PM, Vincent A. MRI and clinical studies of facial and bulbar muscle involvement in MuSK antibody-associated myasthenia gravis. Brain. 2006 Jun;129(Pt 6):1481–92. doi: 10.1093/brain/awl095. Epub 2006 May 3. PMID: 16672291.

7. Арсеньев А. Иммунные нейропатии. МЕDACH. PRO. 2023. — 31 с. https://medach.pro/post/2914

8. Pegg E.J., Chhetri S.K., Lekwuwa U.G., Majeed T. An Overlapping Case of Miller Fisher Syndrome, Bickerstaff ’s Encephalitis, and the ASMAN Variant of Guillain-Barre Syndrome. Case Rep Neurol Med. 2016;2016:1596850. doi: 10.1155/2016/1596850. Epub 2016 Nov 6. PMID: 27974981; PMCID: PMC5128697.

9. Муртазина А.Ф., Наумова Е.С., Никитин С.С., Борискина Л.М., Лагутин А.В. Стволовой энцефалит Бикерстаффа, острый поперечный миелит и острая моторная аксональная нейропатия: сложности диагностики и лечения пациентов с перекрестными синдромами. Клиническое наблюдение. Нервно-мышечные болезни. 2017;7(3):56–62. https://doi.org/10.17650/2222-8721-2017-7-3-56-62

10. Ельчанинов А.П., Журавлев П.В., Амосова Н.В., Декан В.С., Митусова Г.М., Павлов Д.Г., Козлова Г.А., Грищенков А.С. Энцефалит Бикерстаффа. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2018;118(7):84–88. https://doi.org/10.17116/jnevro20181187184

11. Bickerstaff , E. R., & Cloake, P. C. (1951). Mesencephalitis and rhombencephalitis. British Medical Journal. 2(4723):77–81. https://doi.org/10. 1136/bmj.2.4723.77

12. Al-Din AN, Anderson M, Bickerstaff ER, Harvey I. Brainstem encephalitis and the syndrome of Miller Fisher: a clinical study. Brain. 1982 Sep;105(Pt 3):481–95. doi: 10.1093/brain/105.3.481. PMID: 7104664

13. Пирадов М.А. Полинейропатии: алгоритмы диагностики и лечения / М.А. Пирадов, Н.А. Супонева, Д.А. Гришина. — Москва: Горячая линия — Телеком, 2020. — 248 с.; ISBN 978-5-9912-0818-5

14. Más-Lázaro C, García-Pastor A, Díaz-Insa S, Moltó-Jordà JM, Lacruz-Ballester L. Variante faringocervicobraquial del síndrome de Guillain-Barré: una entidad clínica bien defi nida con un perfi l inmunológico heterogéneo. Rev Neurol. (2008) 47:579–81. doi: 10.33588/rn.4711.2008074

15. Wakerley BR, Yuki N. Pharyngeal-cervicalbrachial variant of Guillain–Barré syndrome. J NeurolNeurosurg Psychiatry. 2014;85:339–344. PMID: 23804237. doi: 10.1136/jnnp-2013-305397

16. Miyagi T, Higa K, Kido M, Ishihara S, Nakachi R, Suwazono S. The Sequential Ultrasonographic, Electrophysiological and MRI Findings in a Patient with the Pharyngeal-cervical-brachial Variant of Guillain-Barré Syndrome from the Acute Phase to the Chronic Phase. Intern Med. 2017;56(10):1225–1230. doi: 10.2169/internalmedicine.56.7807. Epub 2017 May 15. PMID: 28502941; PMCID: PMC5491821

17. Moscona-Nissan A, López-Hernández J, Seidman-Sorsby A, et al. (October 14, 2021) Pharyngeal–Cervical–Brachial Variant of Guillain–Barré Syndrome. Cureus. 13(10): e18788. doi: 10.7759/cureus.18788

18. Luan H, Zhang P, Zhen M, Li M, Wang X, Xu J. Recurrent Guillain-Barré syndrome presenting as pharyngeal-cervical-brachial variant with three species of ganglioside antibodies:case report. BMC Neurol. 2022 Nov 28;22(1):441. doi: 10.1186/s12883-022-02955-0. PMID: 36443698; PMCID: PMC9703836

19. Nagashima T, Koga M, Odaka M, Hirata K, Yuki N. Continuous spectrum of pharyngeal- cervical-brachial variant of GuillainBarré syndrome. Arch Neurol. 2007;64:1519–2

20. Kim JK, Kim BJ, Shin HY, Shin KJ, Nam TS, Oh J, Suh BC, Yoon BA, Park HT, Huh SY, Oh SI, Bae JS; Korean Infl ammatory Neuropathy Consortium. Acute bulbar palsy as a variant of Guillain-Barré syndrome. Neurology. 2016 Feb 23;86(8):742–7. doi: 10.1212/WNL.0000000000002256. Epub 2015 Dec 30. PMID: 26718574

21. Yuki N, Hartung H-P. Guillain–Barré syndrome. N Engl J Med. (2012) 366:2294–304. doi: 10.1056/NEJMra1114525 10.1056/NEJMra1114525

22. Brohi, Hazim; Mustaqeem, Marium; and Khan, Sundus (2017) “Pharygeal Cervicobrachial Variant Of Guillian -barre Syndrome,” Pakistan Journal of Neurological Sciences (PJNS): Vol. 12: Iss. 4, Article 9. Available at: https://ecommons.aku.edu/pjns/vol12/iss4/9

23. Pegg E.J., Chhetri S.K., Lekwuwa U.G., Majeed T. An Overlapping Case of Miller Fisher Syndrome, Bickerstaff ’s Encephalitis, and the ASMAN Variant of Guillain-Barre Syndrome. Case Rep Neurol Med. 2016;2016:1596850. doi: 10.1155/2016/1596850. Epub 2016 Nov 6. PMID: 27974981; PMCID: PMC5128697.,

24. Verboon C, van Berghem H, van Doorn PA, Ruts L, Jacobs BC. Prediction of disease progression in Miller Fisher and overlap syndromes. J Peripher Nerv Syst. 2017 Dec;22(4):446–450. doi: 10.1111/jns.12238. Epub 2017 Nov 15. PMID: 29065229.

25. Tan CY, Ahmad SB, Goh KJ, Latif LA, Shahrizaila N. Overlap of Bickerstaff brainstem encephalitis/Guillain–Barré syndrome simulating brain death. Neurol India. 2018;66:1475–80. doi: 10.4103/0028-3886.241342

26. Kaida R., Ariga T., Yu R.K. Antiganglioside antibodies and their pathophysiological eff ects on Guillain–Barré syndrome and related disorders—A review. Glycobiology. 2009. doi: 10.1093/glycob/cwp027 PMCID: PMID: 19240270

27. Naik GS, Meena AK, Reddy BAK, Mridula RK, Jabeen SA, Borgohain R. Anti-ganglioside antibodies profi le in GuillainBarré syndrome: Correlation with clinical features, electrophysiological pattern, and outcome. Neurol India. 2017 SepOct;65(5):1001–1005. doi: 10.4103/neuroindia.NI_1226_15. PMID: 28879885.

28. Liu JX, Willison HJ, Pedrosa-Domellof F (2009) Immunolocalization of GQ1b and related gangliosides in human extraocular neuromuscular junctions and muscle spindles. Invest Ophthalmol Vis Sci. 50(7):3226–3232. doi: 10.1167/iovs.08-3333 PMID:19255160

29. Sipione S, Monyror J, Galleguillos D, Steinberg N, Kadam V. Gangliosides in the Brain: Physiology, Pathophysiology and Therapeutic Applications. Front Neurosci. 2020 Oct 6;14:572965. doi: 10.3389/fnins.2020.572965. PMID: 33117120; PMCID:PMC7574889.

30. Kusunoki S, Chiba A, Kanazawa I (1999) Anti-GQ1b IgG antibody is associated with ataxia as well as ophthalmoplegia. Muscle Nerve. 22:1071–1074. doi: 10.1002/(sici)1097-4598(199908)22:8<1071::aid-mus10>3.0.co;2-0.

31. Yuki N., Yamada M., Koga M., Odaka M., Susuki K., Tagawa Y., et al.. (2001). Animal model of axonal Guillain-Barré syndrome induced by sensitization with GM1 ganglioside. Ann. Neurol. 49, 712–720. 10.1002/ana.1012

32. Sejvar JJ, Kohl KS, Gidudu J, Amato A, Bakshi N, Baxter R, Burwen DR, Cornblath DR, Cleerbout J, Edwards KM, Heininger U, Hughes R, Khuri-Bulos N, Korinthenberg R, Law BJ, Munro U, Maltezou HC, Nell P, Oleske J, Sparks R, Velentgas P, Vermeer P, Wiznitzer M; Brighton Collaboration GBS Working Group. Guillain-Barré syndrome and Fisher syndrome: case defi nitions and guidelines for collection, analysis, and presentation of immunization safety data. Vaccine. 2011 Jan 10;29(3):599–612. doi: 10.1016/j.vaccine.2010.06.003. Epub 2010 Jun 18. PMID:20600491.

33. Burden SJ, Yumoto N, Zhang W. The role of MuSK in synapse formation and neuromuscular disease. Cold Spring Harb Perspect Biol. 2013 May 1;5(5):a009167. doi: 10.1101/cshperspect.a009167. PMID: 23637281; PMCID: PMC3632064

34. Ghazanfari N, Morsch M, Reddel SW, Liang SX, Phillips WD. Musclespecifi c kinase (MuSK) autoantibodies suppress the MuSK pathway and ACh receptor retention at the mouse neuromuscular junction. J Physiol. (2014) 592(Pt 13):2881–97. doi: 10.1113/jphysiol.2013.270207

35. Odaka M., Hirata N.Y.K. Anti-Gq1b IgG antibody syndrome: clinical and immunological range. J Neurology, Neurosurgery, and Psychiatry. 2001. 70:50–55. doi: 10.1136/jnnp.70.1.50 PMID:11118247 PMCD:PMC1763462.,

36. Michev A, Musso P., Foiadelli T. et al. Bickerstaff Brainstem Encephalitis and overlapping Guillain-Barre syndrome in children: Report of two cases and review of the literature. Eur J Paediatr Neurol. 2019 Jan;23(1):43–52. doi: 10.1016/j.ejpn.2018.11.008. Epub 2018 Nov 20. PMID: 30502045

37. Tyrakowska Z, Jakubowicz-Lachowska D, Kułakowska A, Galińska-Skok B, Drozdowski W, Tarasów E. Relapsing-Remitting Severe Bickerstaff ’s Brainstem Encephalitis — Case Report and Literature Review. Pol J Radiol. 2016 Dec 28;81:622–628. doi: 10.12659/PJR.898647. PMID: 28096906; PMCID: PMC5214676.

38. Gersztenkorn D, Lee A.G Palinopsia revamped: a systematic review of the literature. Sury Ophthalalmol. 2015 JanFeb;60(1):1–35. doi: 10.1016/j.survophthal.2014.06.003

39. Григорьева ВН, Машкович КА. Метаморфопсия в неврологической практике. Неврология, нейропсихиатрия, психосоматика. 2019;11(4):111–116. https://doi.org/10.14412/2074-2711-2019-4-111-116

40. River Y, Hur T.B., Steiner I. Reversal of Vision Metamorphopsia Clinical and Anatomical Characteristics. Arch Neurol. 1998;55(10):1362–1368. doi: 10.1001/archneur.55.10.1362

41. Hitier M, Besnard S, Smith PF. Vestibular pathways involved in cognition. Front Integr Neurosci. 2014 Jul 23;8:59. doi: 10.3389/fnint.2014.00059. PMID: 25100954; PMCID: PMC4107830.

42. Ango F, Dos Reis R. Sensing how to balance. Elife. 2019 Apr 17;8:e46973. doi: 10.7554/eLife.46973. PMID: 30994456; PMCID: PMC6469924.

43. Giaccari LG, Mastria D, Barbieri R, De Maglio R, Madaro F, Paiano G, Pace MC, Sansone P, Pulito G, Mascia L. Bickerstaff encephalitis in childhood: a review of 74 cases in the literature from 1951 to today. Front Neurol. 2024 Mar 12;15:1387505. doi: 10.3389/fneur.2024.1387505. PMID: 38533411; PMCID: PMC10963475.

44. Shahrizaila N, Yuki N. Bickerstaff brainstem encephalitis and Fisher syndrome: anti-GQ1b antibody syndrome. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2013 May;84(5):576–83. doi: 10.1136/jnnp2012-302824. Epub 2012 Sep 15. PMID: 22984203

45. Иллариошкин С.Н., Руденская Г.Е., Иванова-Смоленская И.А., Маркова Е.Д., Клюшников С.А. Наследственные атаксии и параплегии.- М.: МЕДпресс-информ, 2006:416 с.: ил. ISBN 5-98322-196-5.

46. Одинак М.М., Литвиненко И.В., Емелин А.Ю., Прокудин М.Ю., Лобзин В.Ю., Скиба Я.Б. Паренхиматозная кортикальная мозжечковая атрофия: обсуждение клинического наблюдения. Вестник Российской военно-медицинской академии. 2014;2(46):18–21.

47. Mahale R, Mehta A, Hegde S, Buddaraju K, Javali M, Acharya PT, Srinivasa R. Sporadic spinocerebellar ataxia, type 5: First report from India. Neurol India. 2018;66:230–1. doi: 10.4103/0028-3886.222857

48. Al-Chalabi M, DelCimmuto NR, Beran A, Devarasetty PP, Mhanna A, Mahfooz N, Sheikh A. Clinical characteristics, management, and outcomes of CLIPPERS: A comprehensive systematic review of 140 patients from 100 studies. Mult Scler Relat Disord. 2022 Dec;68:104112. doi: 10.1016/j.msard.2022.104112. Epub 2022 Aug 18. PMID: 36029706.

49. Bradshaw MJ, Pawate S, Koth LL, Cho TA, Gelfand JM. Neurosarcoidosis: Pathophysiology, Diagnosis, and Treatment. Neurol Neuroimmunol Neuroinfl amm. 2021 Oct 4;8(6):e1084. doi: 10.1212/NXI.0000000000001084. PMID: 34607912; PMCID: PMC8495503.

50. Задорина Г.Н., Зиновьева О.Е., Сафиулина Э.И., Солоха О.А., Лисицына Т.А., Овчаров П.С., Алекберова З.С., Яхно Н.Н. Неврологические проявления болезни Бехчета. Неврологический журнал. 2017;22(3):148–156. doi: 10.18821/1560-9545-2017-22-3-148-156

51. Hermetter C, Fazekas F, Hochmeister S. Systematic Review: Syndromes, Early Diagnosis, and Treatment in Autoimmune Encephalitis. Front Neurol. 2018 Sep 5;9:706. doi: 10.3389/fneur.2018.00706 PMID: 30233481; PMCID: PMC6135049.