r-n-jРоссийский неврологический журналRussian neurological journal2658-79472686-7192МИА10.30629/2658-7947-2024-29-5-55-61r-n-j-623Research ArticleИССЛЕДОВАНИЯ И КЛИНИЧЕСКИЕ НАБЛЮДЕНИЯCLINICAL RESEARCHES AND CASE REPORTSВозрастная характеристика нейрофизиологических и ультразвуковых показателей лицевого нерва у здоровых детейThe age-related characteristics of neurophysiological and ultrasound parameters of the facial nerve in healthy childrenhttps://orcid.org/0000-0001-8924-5300ИриковаМ. А.IrikovaM. A.

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

https://orcid.org/0000-0002-6180-4403КлимкинА. В.KlimkinA. V.

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

klinkinpark@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8789-4750СкрипченкоЕ. Ю.SkripchenkoE. Yu.

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

https://orcid.org/0000-0001-8927-3176СкрипченкоН. В.SkripchenkoN. V.

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

https://orcid.org/0000-0003-0448-7402ВойтенковВ. Б.VoitenkovV. B.

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

https://orcid.org/0000-0002-4732-8623ВасильеваЮ. П.VasilyevaYu. P.

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

https://orcid.org/0000-0003-1496-8576ИвановаГ. П.IvanovaG. P.

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

https://orcid.org/0000-0003-4153-4319АстаповаА. В.AstapovaA. V.

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

Детский научно-клинический центр инфекционных болезней Федерального медико-биологического агентстваРоссияPediatric Research and Clinical Center for Infectious DiseasesRussian FederationДетский научно-клинический центр инфекционных болезней Федерального медико-биологического агентства; Санкт-Петербургский государственный педиатрический медицинский университетРоссияPediatric Research and Clinical Center for Infectious Diseases; Saint-Petersburg State Pediatric Medical UniversityRussian FederationДетский научно-клинический центр инфекционных болезней Федерального медико-биологического агентства; Академия постдипломного образования ФНКЦ ФМБА РоссииРоссияPediatric Research and Clinical Center for Infectious Diseases; Postgraduate Education Academy of the Federal Scientific and Clinical Center for Specialized Types of Medical Care and Medical Technologies, Federal Medical Biological AgencyRussian Federation2024070120252955561Copyright © Ирикова М.А., Климкин А.В., Скрипченко Е.Ю., Скрипченко Н.В., Войтенков В.Б., Васильева Ю.П., Иванова Г.П., Астапова А.В., 20252025Ирикова М.А., Климкин А.В., Скрипченко Е.Ю., Скрипченко Н.В., Войтенков В.Б., Васильева Ю.П., Иванова Г.П., Астапова А.В.Irikova M.A., Klimkin A.V., Skripchenko E.Y., Skripchenko N.V., Voitenkov V.B., Vasilyeva Y.P., Ivanova G.P., Astapova A.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.r-n-j.com/jour/article/view/623Введение

Введение. При обследовании пациентов с поражением лицевого нерва могут применяться нейрофизиологические методы (электронейромиография — ЭНМГ, реже транскраниальная магнитная стимуляция — ТМС), ультразвуковое исследование (УЗИ). На сегодняшний день нормативные инструментальные показатели лицевого нерва представлены ограниченно у взрослых, у детей они практически не изучены. Нами представлены референсные значения показателей ЭНМГ, ТМС, УЗИ лицевого нерва у здоровых детей с учетом возрастной динамики.

Цель работы

Цель работы. Определение нейрофизиологических и ультразвуковых показателей лицевого нерва у здоровых детей.

Материал и методы

Материал и методы. Методами УЗИ, ТМС и ЭНМГ было обследовано 65 детей в возрасте с 5 лет до 18 лет без признаков неврологической симптоматики. Дополнительно ретроспективно проанализированы результаты ЭНМГ лицевого нерва у здоровых детей до 5 лет (n = 24). Статистическая обработка проводилась с оценкой нормальности распределения значений и использованием параметрических и непараметрических критериев.

Результаты

Результаты. Выявлено возраст-зависимое повышение амплитуд М-ответов m. nasalis, m. orbicularis oculi, амплитуд и площадей вызванных моторных ответов (ВМО) mm. frontalis, orbicularis oculi, nasalis, латентности ВМО m. orbicularis oculi у детей старше 12 лет. По данным УЗИ значимых возрастных различий по диаметру и глубине залегания лицевого нерва у детей с 5 до 12 лет и с 12 до 18 лет не выявлено.

Заключение

Заключение. Полученные нормативные показатели ЭНМГ, ТМС, УЗИ для детей разных возрастных групп могут применяться в повседневной клинической и исследовательской практике. 

Introduction

Introduction. Neurophysiological methods, such as nerve conduction studies (NCS) and transcranial magnetic stimulation (TMS), as well as nerve ultrasound (US), can be used to examine patients with facial neuropathy. Currently, normative instrumental facial parameters exist only for adults and have not been studied in children. We have provided age-related reference values for NCS, TMS and nerve US of the facial nerve in healthy children.

Objective

Objective. The determination of age-specific neurophysiological and ultrasound parameters of the facial nerve in healthy children.

Material and methods

Material and methods. NCS, TMS, and nerve US were used to examine 65 children aged 5 to 18 without neurological symptoms. In addition, the results of facial NCS in healthy children under 5 (n = 24) were analyzed retrospectively. Statistical analysis was processed with an assessment of normality of distribution and the use of parametric or nonparametric tests.

Results

Results. An age-related increase in the amplitude of M-wave was revealed for m. nasalis and m. orbicularis oculi, as well as in the amplitude, the latency and the area of motor evoked potentials (MEP) for m. frontalis, m. orbicularis, and m. nasalis. According to nerve US, there were no significant differences in diameter and depth of the facial nerve between children aged 5–12 and 12–18.

Conclusion

Conclusion. The obtained normative parameters for facial NCS, TMS, and nerve US in children of different age groups can be used in both everyday clinical and research practices. 

детилицевой нервэлектронейромиографиятранскраниальная магнитная стимуляцияультразвуковое исследованиеchildrenfacial nervenerve conduction studytranscranial magnetic stimulationnerve ultrasoundReferencesФедеральное руководство по детской неврологии / под ред. проф. В.И. Гузевой. — ООО «Валетудо», 2023. — 766.Federal Guidelines for Pediatric Neurology / pod red. prof. V.I. Guzevoy. — OOO «Valetudo», 2023. — 766 (In Russ.).Karalok Z.S., Taskin B.D., Ozturk Z., Gurkas E., Koc T.B., Guven A. Childhood peripheral facial palsy. Childs Nerv Syst. 2018;34(5):911–917. doi: 10.1007/s00381-018-3742-9Karalok Z.S., Taskin B.D., Ozturk Z., Gurkas E., Koc T.B., Guven A. Childhood peripheral facial palsy. Childs Nerv Syst. 2018;34(5):911–917. doi: 10.1007/s00381-018-3742-9Jenke A.C., Stoek L.M., Zilbauer M., Wirth S., Borusiak P. Facial palsy: etiology, outcome and management in children. Eur J Paediatr Neurol. 2011;15(3):209–13. doi: 10.1016/j.ejpn.2010.11.004Jenke A.C., Stoek L.M., Zilbauer M., Wirth S., Borusiak P. Facial palsy: etiology, outcome and management in children. Eur J Paediatr Neurol. 2011;15(3):209–13. doi: 10.1016/j.ejpn.2010.11.004Савицкая Н.Г., Остафийчук А.В., Супонева Н.А., Янкевич Д.С. Возможности электромиографии в прогнозировании восстановления при идиопатической нейропатии лицевого нерва. Нервно-мышечные болезни. 2012;4:36–43.Savitskaya N.G., Suponeva N.A., Ostafeichuk A.V., Yankevich D.S. Èlectroneuromyographiс parameters as prognostic criteria in facial nerve palsy outcome. Journal of Neuromuscular Diseases. 2012;4:36–43. (In Russ.).Kwon K.J., Bang J.H., Kim S.H., Yeo S.G., Byun J.Y. Prognosis prediction changes based on the timing of electroneurography after facial paralysis. Acta Otolaryngol. 2022;142(2):213–219. doi: 10.1080/00016489.2021.1976417Kwon K.J., Bang J.H., Kim S.H., Yeo S.G., Byun J.Y. Prognosis prediction changes based on the timing of electroneurography after facial paralysis. Acta Otolaryngol. 2022;142(2):213–219. doi: 10.1080/00016489.2021.1976417Lin H.J., Chen P.C., Tsai T.T., Hsu S.P. Comparison of nerve conduction study and transcranial magnetic stimulation for early diagnosis and prognosis prediction of idiopathic facial palsy. Neurol Sci. 2021;42(10):4149–4154. doi: 10.1007/s10072-021-05095-4Lin H.J., Chen P.C., Tsai T.T., Hsu S.P. Comparison of nerve conduction study and transcranial magnetic stimulation for early diagnosis and prognosis prediction of idiopathic facial palsy. Neurol Sci. 2021;42(10):4149–4154. doi: 10.1007/s10072-021-05095-4Druzhinin D., Naumova Е., Nikitin S. Nerve ultrasound normal values in children and young adults. Muscle Nerve. 2019;60(6):757–761. doi: 10.1002/mus.26715.Druzhinin D., Naumova Е., Nikitin S. Nerve ultrasound normal values in children and young adults. Muscle Nerve. 2019;60(6):757–761. doi: 10.1002/mus.26715.Бедова М.А., Климкин А.В., Войтенков В.Б., Скрипченко Н.В. Применение ультразвукового исследования периферических нервов в оценке площади поперечного сечения у детей. Нервно-мышечные болезни. 2020;10 (2):46–52. DOI: 10.17650/2222-8721-2020-10-2-46-52.Bedova M.A., Klimkin A.V., Voitenkov V.B., Skripchenko N.V. Nerve ultrasound in the assessment of cross-sectional area in healthy children. Nervno-myshechnye bolezni = Neuromuscular Diseases. 2020;10(2):46–52. (In Russ.).Abdelnaby R., ELgenidy A., Mohamed K.A., Sonbol Y.T., Elwshahi M.M., Elnouty M.M., Aboutaleb A.M., Ebrahim M.A., Dardeer K.T., Heikal H.A., Gawish H.M., Cartwright M.S. Sonographic reference values of nerve size in children: A systematic and meta-analysis. Muscle Nerve. 2023;67(3):217–225. doi: 10.1002/mus.27773Abdelnaby R., ELgenidy A., Mohamed K.A., Sonbol Y.T., Elwshahi M.M., Elnouty M.M., Aboutaleb A.M., Ebrahim M.A., Dardeer K.T., Heikal H.A., Gawish H.M., Cartwright M.S. Sonographic reference values of nerve size in children: A systematic and meta-analysis. Muscle Nerve. 2023;67(3):217–225. doi: 10.1002/mus.27773Li S., Guo R.J., Liang X.N., Wu Y., Cao W., Zhang Z.P., Zhao W., Liang H.D. High-frequency ultrasound as an adjunct to neural electrophysiology: Evaluation and prognosis of Bell’s palsy. Exp Ther Med. 2016;11(1):77–82. doi: 10.3892/etm.2015.2878Li S., Guo R.J., Liang X.N., Wu Y., Cao W., Zhang Z.P., Zhao W., Liang H.D. High-frequency ultrasound as an adjunct to neural electrophysiology: Evaluation and prognosis of Bell’s palsy. Exp Ther Med. 2016;11(1):77–82. doi: 10.3892/etm.2015.2878Lo Y.L., Fook-Chong S., Leoh T.H., Dan Y.F., Lee M.P., Gan H.Y., Chan L.L. High-resolution ultrasound in the evaluation and prognosis of Bell’s palsy. Eur J Neurol. 2010;17(6):885– 9. doi: 10.1111/j.1468-1331.2010.02950.xLo Y.L., Fook-Chong S., Leoh T.H., Dan Y.F., Lee M.P., Gan H.Y., Chan L.L. High-resolution ultrasound in the evaluation and prognosis of Bell’s palsy. Eur J Neurol. 2010;17(6):885– 9. doi: 10.1111/j.1468-1331.2010.02950.xTawfik E.A. Sonographic characteristics of the facial nerve in healthy volunteers. Muscle Nerve. 2015;52(5):767–71. doi: 10.1002/mus.24627Tawfi k E.A. Sonographic characteristics of the facial nerve in healthy volunteers. Muscle Nerve. 2015;52(5):767–71. doi: 10.1002/mus.24627Климкин А.В., Войтенков В.Б., Скрипченко Н.В. Нейросонография лицевого нерва у детей с идиопатической нейропатией. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2017;117(12):52-56. doi: 10.17116/jnevro201711712152-56Klimkin A.V., Voitenkov V.B., Skripchenko N.V. Neurosonography of the facial nerve in children with idiopathic neuropathy of facial nerve. S.S. Korsakov Journal of Neurology and Psychiatry. 2017;117(12):52-56 (In Russ.). doi: 10.17116/jnevro201711712152-56.Karaca H., Soydan L., Yildiz S., Toros S.Z. Measurement of the depth of facial nerve at the level of stylomastoid foramen using MR imaging in Bell’s palsy. Clin Imaging. 2019;58:34–38. doi: 10.1016/j.clinimag.2019.06.008.Karaca H., Soydan L., Yildiz S., Toros S.Z. Measurement of the depth of facial nerve at the level of stylomastoid foramen using MR imaging in Bell’s palsy. Clin Imaging. 2019;58:34–38. doi: 10.1016/j.clinimag.2019.06.008.Войтенков В.Б., Команцев В.Н., Скрипченко Н.В. и др. Электронейрографическое исследование диафрагмального нерва у здоровых детей. Нервно-мышечные болезни. 2018;8(2):53– 8. doi: 10.17650/2222-8721-2018-8-2-53-58Voitenkov V.B., Komantsev V.N., Skripchenko N.V. et al. Conduction studies of phrenic nerve in healthy children. Nervnomyshechnye bolezni = Neuromuscular Diseases. 2018;8(2):53–8. doi: 10.17650/2222-8721-2018-8-2-53-58 (In Russ.).Войтенков В.Б., Екушева Е.В., Кипарисова Е.С., Дальсаева М.М., Кореневич К.С. Нейрофизиологические параметры как маркёры процессов взросления и старения. Современные проблемы здравоохранения и медицинской статистики. 2023;2:248–261. doi: 10.24412/2312-2935-2023-2-248-261Voitenkov V.B., Ekusheva E.V., Kiparisova E.S., Dalsaeva M.M., Korenevich K.S. Neurophysiology parameters as biomarkers of aging. Current problems of health care and medical statistics. 2023;2:248–261. doi: 10.24412/2312-2935-2023-2-248-261 (In Russ.).Команцев В.Н. Методические основы клинической электронейромиографии. Руководство для врачей. — СПб.: 2006. — 362 с. [Komantsev V.N. Methodological basis of clinical electroneuromyography. Guide for doctors. — St. Petersburg: 2006. — 362 p. (In Russ.)].Komantsev V.N. Methodological basis of clinical electroneuromyography. Guide for doctors. — St. Petersburg: 2006. — 362 p. (In Russ.).Preston D.C. Electromyography and Neuromuscular Disorders E-Book: Clinical-Electrophysiologic-Ultrasound Correlations / by D.C. Preston, B. Shapiro. Elsevier Health Sciences: 2020. — 720 p.Preston D.C. Electromyography and Neuromuscular Disorders E-Book: Clinical-Electrophysiologic-Ultrasound Correlations / by D.C. Preston, B. Shapiro. Elsevier Health Sciences: 2020. — 720 p.Vucic S., Stanley Chen K.H., Kiernan M.C., Hallett M., Benninger D.H., Di Lazzaro V., Rossini P.M., Benussi A., Berardelli A., Currà A., Krieg S.M., Lefaucheur J.P., Long Lo Y., Macdonell R.A., Massimini M., Rosanova M., Picht T., Stinear C.M., Paulus W., Ugawa Y., Ziemann U., Chen R. Clinical diagnostic utility of transcranial magnetic stimulation in neurological disorders. Updated report of an IFCN committee. Clin Neurophysiol. 2023 ;150:131–175. doi: 10.1016/j.clinph.2023.03.010Vucic S., Stanley Chen K.H., Kiernan M.C., Hallett M., Benninger D.H., Di Lazzaro V., Rossini P.M., Benussi A., Berardelli A., Currà A., Krieg S.M., Lefaucheur J.P., Long Lo Y., Macdonell R.A., Massimini M., Rosanova M., Picht T., Stinear C.M., Paulus W., Ugawa Y., Ziemann U., Chen R. Clinical diagnostic utility of transcranial magnetic stimulation in neurological disorders. Updated report of an IFCN committee. Clin Neurophysiol. 2023 ;150:131–175. doi: 10.1016/j.clinph.2023.03.010Buyanova I.S., Arsalidou M. Cerebral White Matter Myelination and Relations to Age, Gender, and Cognition: A Selective Review. Front Hum Neurosci. 2021;15:662031. doi: 10.3389/fnhum.2021.662031Buyanova I.S., Arsalidou M. Cerebral White Matter Myelination and Relations to Age, Gender, and Cognition: A Selective Review. Front Hum Neurosci. 2021;15:662031. doi: 10.3389/fnhum.2021.662031Lebel C., Treit S., Beaulieu C. A review of diff usion MRI of typical white matter development from early childhood to young adulthood. NMR Biomed. 2019;32(4):e3778. doi: 10.1002/nbm.3778Lebel C., Treit S., Beaulieu C. A review of diff usion MRI of typical white matter development from early childhood to young adulthood. NMR Biomed. 2019;32(4):e3778. doi: 10.1002/nbm.3778Conte S., Zimmerman D., Richards J.E. White matter trajectories over the lifespan. PLoS One. 2024;19(5):e0301520. doi: 10.1371/journal.pone.0301520Conte S., Zimmerman D., Richards J.E. White matter trajectories over the lifespan. PLoS One. 2024;19(5):e0301520. doi: 10.1371/journal.pone.0301520Torii T., Miyamoto Y., Yamauchi J. Myelination by signaling through Arf guanine nucleotide exchange factor. J Neurochem. 2024. doi: 10.1111/jnc.16141Torii T., Miyamoto Y., Yamauchi J. Myelination by signaling through Arf guanine nucleotide exchange factor. J Neurochem. 2024. doi: 10.1111/jnc.16141Yamazaki Y. Oligodendrocyte Physiology Modulating Axonal Excitability and Nerve Conduction. Adv Exp Med Biol. 2019;1190:123–144. doi: 10.1007/978-981-32-9636-7_9Yamazaki Y. Oligodendrocyte Physiology Modulating Axonal Excitability and Nerve Conduction. Adv Exp Med Biol. 2019;1190:123–144. doi: 10.1007/978-981-32-9636-7_9Deschamps P.K., Schutte I., Kenemans J.L., Matthys W., Schutter D.J. Electromyographic responses to emotional facial expressions in 6–7 year olds: a feasibility study. Int J Psychophysiol. 2012;85(2):195–9. doi: 10.1016/j.ijpsycho.2012.05.004Deschamps P.K., Schutte I., Kenemans J.L., Matthys W., Schutter D.J. Electromyographic responses to emotional facial expressions in 6–7 year olds: a feasibility study. Int J Psychophysiol. 2012;85(2):195–9. doi: 10.1016/j.ijpsycho.2012.05.004Yun S., Son D., Yeo H., Kim S., Kim J., Han K., Lee S., Lee J. Changes of eyebrow muscle activity with aging: functional analysis revealed by electromyography. Plast Reconstr Surg. 2014;133(4):455e–463e. doi: 10.1097/PRS.0000000000000052Yun S., Son D., Yeo H., Kim S., Kim J., Han K., Lee S., Lee J. Changes of eyebrow muscle activity with aging: functional analysis revealed by electromyography. Plast Reconstr Surg. 2014;133(4):455e–463e. doi: 10.1097/PRS.0000000000000052Howe-Davies H., Manstead A.S.R., van Goozen S.H.M. Atypical Facial Expressivity in Young Children with Problematic Peer Relationships. Child Psychiatry Hum Dev. 2024;55(3):695–704. doi: 10.1007/s10578-022-01445-1Howe-Davies H., Manstead A.S.R., van Goozen S.H.M. Atypical Facial Expressivity in Young Children with Problematic Peer Relationships. Child Psychiatry Hum Dev. 2024;55(3):695–704. doi: 10.1007/s10578-022-01445-1Alfertshofer M., Engerer N., Frank K., Moellhoff N., Freytag D.L., Cotofana S. Multimodal Analyses of the Aging Forehead and Their Clinical Implications. Aesthet Surg J. 2023;43(7):NP531- NP540. doi: 10.1093/asj/sjad009Alfertshofer M., Engerer N., Frank K., Moellhoff N., Freytag D.L., Cotofana S. Multimodal Analyses of the Aging Forehead and Their Clinical Implications. Aesthet Surg J. 2023;43(7):NP531- NP540. doi: 10.1093/asj/sjad009Franz L., de Filippis C., Daloiso A., Biancoli E., Iannacone F.P., Cazzador D., Tealdo G., Marioni G., Nicolai P., Zanoletti E. Facial surface electromyography: A systematic review on the state of the art and current perspectives. Am J Otolaryngol. 2024;45(1):104041. doi: 10.1016/j.amjoto.2023.104041Franz L., de Filippis C., Daloiso A., Biancoli E., Iannacone F.P., Cazzador D., Tealdo G., Marioni G., Nicolai P., Zanoletti E. Facial surface electromyography: A systematic review on the state of the art and current perspectives. Am J Otolaryngol. 2024;45(1):104041. doi: 10.1016/j.amjoto.2023.104041Abdulsalam A.J., Analay P., Kaymak B., Kara M., Özçakar L. Ultrasonography in Bell’s Palsy: seeing the nerve rather than trialing on the muscles. Eur Arch Otorhinolaryngol. 2024;281(6):3299– 3300. doi: 10.1007/s00405-024-08526-yAbdulsalam A.J., Analay P., Kaymak B., Kara M., Özçakar L. Ultrasonography in Bell’s Palsy: seeing the nerve rather than trialing on the muscles. Eur Arch Otorhinolaryngol. 2024;281(6):3299– 3300. doi: 10.1007/s00405-024-08526-yHan A.Y., Gupta S., Novitch B.G. Molecular specification of facial branchial motor neurons in vertebrates. Dev Biol. 2018;436(1):5–13. doi: 10.1016/j.ydbio.2018.01.019Han A.Y., Gupta S., Novitch B.G. Molecular specifi cation of facial branchial motor neurons in vertebrates. Dev Biol. 2018;436(1):5–13. doi: 10.1016/j.ydbio.2018.01.019

The authors declare that there are no conflicts of interest present.